Khi Oppenheimer ra khỏi vòng quyền lực năm 1954, đối với nhiều người ông biểu tượng cho sự khờ khạo của những nhà khoa học nghĩ rằng mình có thể kiểm soát cách người khác (chính quyền) sử dụng nghiên cứu của họ ra sao. Ông cũng được xem như biểu tượng về nan đề liên quan tới trách nhiệm đạo đức của nhà khoa học trong thế giới thời đại hạt nhân.[178] Các phiên điều trần có cả động cơ chính trị, vì Oppenheimer được xem như một đại diện của chính quyền cũ (đảng Dân chủ), lẫn động cơ cá nhân từ mối hiềm khích của ông với Lewis Strauss.[179] Lý do bề ngoài cho phiên điều trần và chính là vấn đề đã đặt Oppenheimer vào hàng ngũ các trí thức tự do, tức sự phản đối của Oppenheimer với bom nhiệt hạch, là dựa trên cả nền tảng kỹ thuật lẫn đạo đức. Một khi các vấn đề kỹ thuật được giải quyết, ông quay ra ủng hộ bom nhiệt hạch của Teller bởi ông tin rằng nếu không thì Liên Xô cuối cùng cũng sẽ xây dựng được bom nhiệt hạch.[180] Thay vì nhất quán chống lại phong trào đàn áp cánh tả bị quy là "đỏ" (cộng sản) cuối những năm 1940 đầu 1950, Oppenheimer cũng từng khai nhận chống lại những đồng nghiệp và học trò cũ, cả trước và trong phiên điều trần. Trong một trường hợp cá biệt, lời khai kết tội học trò cũ của ông là Bernard Peters đã được lộ một cách có chọn lọc ra báo chí. Các sử gia diễn giải điểu này như một nỗ lực của Oppenheimer để làm hài lòng những cộng sự của ông trong chính phủ và có lẽ để làm chệch hướng chú ý khỏi những mối quan hệ cánh tả trước đây của ông và em trai ông. Cuối cùng điều đó lại hóa ra báo hại cho Oppenheimer vì người ta cho rằng nếu ông thực sự nghi ngờ lòng trung thành của Peters, việc ông giới thiệu Peters vào Dự án Manhattan là liều lĩnh, hoặc ít nhất là mâu thuẫn.[181]

Mô tả đại chúng về Oppenheimer xem những cuộc đấu tranh liên quan tới ông như một sự đụng độ giữa những nhà quân phiệt cánh hữu (tượng trưng bởi Teller) và những trí thức cánh tả (tượng trưng bởi Oppenheimer) trên vấn đề đạo đức về sử dụng vũ khí hủy diệt hàng loạt.[183] Câu hỏi về trách nhiệm của nhà khoa học đối với nhân loại gây cảm hứng cho vở kịch Galileo (1955) của Bertolt Brecht, để lại dấu ấn lên Die Physiker (Những nhà vật lý) của Friedrich Dürrenmatt, và là cơ sở cho vở opera Doctor Atomic (Tiến sĩ Nguyên tử) bởi John Adams (2005), minh họa Oppenheimer như một Faust thời hiện đại. Vở kịch của Heinar Kipphardt In the Matter of J. Robert Oppenheimer (Về vấn đề của J. Robert Oppenheimer), sau khi xuất hiện trên truyền hình Tây Đức, được trình diễn ở Berlin và Munich tháng 10 năm 1964. Sự phản đối của Oppenheimer dẫn đến cuộc trao đổi qua thư với Kipphardt, trong đó nhà soạn kịch đề xuất đưa ra những chỉnh sửa nhưng bảo vệ tinh thần của vở kịch.[184] Nó khởi diễn ở New York tháng 6 năm 1968, với Joseph Wiseman thủ vai Oppenheimer. Nhà phê bình sân khấu của tờ New York Times Clive Barnes gọi nó là "một vở kịch giận dữ và một vở kịch có tính đảng phái" tỏ ra ủng hộ Oppenheimer nhưng theo hướng minh họa ông như một "tên ngốc bi kịch và thiên tài".[185] Oppenheimer cảm thấy khó chịu với cách minh họa này. Sau khi đọc kịch bản Kipphardt sau khi nó biểu diễn, Oppenheimer đe dọa sẽ kiện nhà soạn kịch, chỉ trích "những ứng tấu trái ngược với lịch sử và bản chất những con người liên quan".[186]Về sau khi trả lời phỏng vấn Oppenheimer từng nói:

Toàn bộ thứ chết tiệt đó [tức buổi điều trần an ninh] là một trò hề, và những con người đó lại cố nặn ra một bi kịch từ nó... Tôi chưa bao giờ nói rằng tôi lấy làm tiếc vì đã tham gia một cách có trách nhiệm vào việc tạo ra quả bom. Tôi nói rằng có lẽ ông ta [Kipphardt] đã quên mất Guernica, Coventry, Hamburg, Dresden, Dachau, Warsaw, và Tokyo; nhưng tôi thì không, và nếu ông ta thấy điều đó quá khó hiểu, ông ta nên viết kịch về thứ gì đó khác.[187]

Series truyền hình Oppenheimer của BBC năm 1980, với Sam Waterston thủ vai chính, giành ba giải BAFTA cho mảng truyền hình.[188][189] The Day After Trinity (Ngày sau Trinity), một phim tài liệu năm 1980 về Oppenheimer và công cuộc xây dựng bom nguyên tử, nhận được một đề cử giải Oscar và nhận một giải Peabody.[190][191] Mới đây nhất cuộc đời Oppenheimer được thể hiện trong Oppenheimer (2015) bởi Tom Morton-Smith.[192] Bên cạnh ngành nghệ thuật, cũng có nhiều tiểu sử về ông, bao gồm American Prometheus: The Triumph and Tragedy of J. Robert Oppenheimer (Prometheus nước Mỹ: Vinh quang và bi kịch của J. Robert Oppenheimer, 2005) bởi Kai Bird và Martin J. Sherwin thắng giải Pulitzer về mảng tiếu sử năm 2006.[193] Một hội nghị và triển lãm kỉ niệm 100 năm ngày sinh của ông tổ chức năm 2004 tại Berkeley,[194] với các tiểu luận tham gia được in thành sách năm 2005 dưới tên Reappraising Oppenheimer: Centennial Studies and Reflections (Đánh giá lại Oppenheimer: Những nghiên cứu và suy ngẫm kỷ niệm 100 năm).[195] Các bài báo của ông được lưu trữ tại Thư viện Quốc hội Hoa Kỳ.[196]

Là một nhà khoa học, Oppenheimer được học trò và đồng nghiệp nhớ đến như một nhà nghiên cứu xuất chúng, một người thầy tận tâm, nhà sáng lập của vật lý lý thuyết hiện đại của Hoa Kỳ. Bời vì mối quan tâm khoa khọc của ông thường thay đổi nhanh chóng, ông không bao giờ nghiên cứu một chủ để nào đủ lâu và đạt đến thành tựu đủ để nhận giải Nobel,[197] mặc dù những đóng góp nền tảng của ông cho lý thuyết về lỗ đen đáng ra có thể xứng đáng một giải nếu ông sống đủ lâu để chứng kiến chúng gặt hái được kết quả bởi những nhà vật lý thiên văn.[51] Một tiểu hành tinh, 67085 Oppenheimer, mang tên ông,[198] cũng như hố va chạm trên Mặt Trăng Oppenheimer.[199]

Là một cố vấn quân sự và chính sách công, Oppenheimer được xem như một nhà lãnh đạo kỹ trị trong thời kỳ chuyển giao trong mối tương tác giữa khoa học và quân sự và sự nổi lên của "Big Science" (Khoa học đại quy mô). Trong Chiến tranh thế giới thứ hai, các nhà khoa học bắt đầu liên quan vào nghiên cứu quân sự ở một mức độ chưa từng thấy. Bởi mối đe dọa phát xít đặt ra trước văn minh phương Tây, số đông họ đã tự nguyện giúp đỡ về mặt công nghệ và tổ chức cho nỗ lực của Đồng minh, dẫn tới những công cụ quan trọng như ra đa, kíp nổ gần hay vận trù học. Từ một nhà vật lý lý thuyết thông thái, giàu văn hóa trở thành một nhà tổ chức quân sự có kỷ luật, Oppenheimer đại diện cho sự thay đổi của ý tưởng rằng những nhà khoa học thường có "đầu óc để trên mây" và rằng kiến thức về những chủ đề trước đó có vẻ xa xôi bí hiểm như cấu tạo hạt nhân nguyên tử không có ứng dụng "đời thực" nào.[178]

Hai ngày trước vụ thử Trinity, Oppenheimer bày tỏ những niềm hy vọng và lo sợ của mình trong một trích đoạn từ Bhagavad Gita:

Ở trận chiến, trong rừng sâu, trên những vách núi,
Trên biển cả đen tối vĩ đại, giữa rừng tên đao,
Trong giấc ngủ, trong nỗi băn khoăn, trong thẳm sâu nhục nhã,
Những việc tốt đẹp một người từng làm bảo vệ anh ta.[200]